Koraalriffen over de gehele wereld vormen unieke ecosystemen met een zeer hoge biodiversiteit. Deze gebieden herbergen een groot aantal vissoorten, ondanks het feit dat zij slechts een fractie van het zeeoppervlak innemen. Het bestaan van koralen is cruciaal voor de mens; zij vormen een bron van inkomsten, voeding, mogelijke therapeutische middelen en beschermen de kustlijnen van talloze landen. Ongeveer 10% van de wereldbevolking is (in)direct afhankelijk van deze ecosystemen. Helaas worden de riffen bedreigd. Naast vervuiling, overbemesting en overbevissing vormt het broeikaseffect het grootste gevaar. In de laatste decennia is ongeveer 25% van de koraalriffen volledig afgestorven. Het verbleken van de riffen heeft inmiddels wereldwijd onze aandacht, maar wat weten we eigenlijk van dit proces?

Figuur 1, rechtsboven: Een koppel koraalvlinders foerageert boven een Acropora kolonie in de Rode Zee (foto: Leo Roest).

De ironie van symbiose

Om het principe van koraalbleking (ook wel “bleaching” genoemd) beter te kunnen begrijpen moeten we weten dat rifbouwende steenkoralen in symbiose leven met algen uit het genus Symbiodinium. Dit zijn de zogenaamde zoöxanthellen. Zij voorzien steenkoralen van hun benodigde energie, tot wel 95%^2,3,4, via een proces wat fotosynthese wordt genoemd. Dit proces speelt zich ook af in andere zeedieren, zoals doopvontschelpen, anemonen, naaktslakken en kwallen. Deze vorm van symbiose noemt men mutualisme, vanwege het feit dat beide partners uit deze interactie voordeel halen. Deze symbiose heeft ertoe geleid dat steenkoralen, ondanks het oligotrofe (nutriënt-arme) milieu waarin zij leven, enorme riffen hebben kunnen creëren. Ironisch genoeg zal deze samenwerking tussen alg en koraal in de nabije toekomst de riffen in grote problemen brengen.

Fotosynthese

Het gehele fotosyntheseproces is een ingewikkeld biochemisch verhaal. In figuur 1 zijn schematisch de hoofdcomponenten weergegeven, die men photosystem I en II heeft genoemd. Ze verlopen in omgekeerde volgorde, omdat ze ook op die manier ontdekt zijn.

De essentie van dit verhaal is dat een pigment in de zoöxanthellen (evenals in hogere planten), chlorophyll genaamd, zonlicht absorbeert en hierbij een electronenstroom opwekt. Deze electronen komen af van een voor ons heel bekend stofje; water. Wanneer dit water wordt gesplitst vormen zich zure deeltjes en zuurstof, weergegeven in onderstaande reactie:

2H₂O --> 4H⁺ + O₂

Aangezien hiervoor licht benodigd is, noemt men dit de lichtreactie.

Figuur 1: Vereenvoudigd overzicht van de lichtreactie die plaatsvindt in de chloroplasten van de zoöxanthellen. Zgn. thylakoïdmembranen vormen het centrum van deze reactie. In werkelijkheid vindt de reactie plaats in alle thylakoïdmembranen, in alle chloroplasten. Hoewel beide fotosystemen als één geheel zijn weergegeven, vormen ze feitelijk twee achtereenvolgende processen (modificatie, © Pearson Education, Inc.).

Deze electronenstroom leidt uiteindelijk tot de productie van ATP (adenosine trifosfaat) en NADPH (nicotinamide adenine dinucleotide fosfaat). Deze stoffen zijn nodig voor de omzetting van koolstofdioxide naar koolhydraten (wat ook in hogere planten gebeurt), die uiteindelijk de voedselvoorziening van de koralen vormen. Deze laatste reactie noemt men de donkerreactie (of Calvin cyclus), omdat hiervoor geen licht benodigd is (deze reactie vindt overigens ook overdag plaats).

Wanneer we alle fotosyntheseprocessen samenvatten,  dan kunnen we de vereenvoudigde reactie als volgt weergeven:

6CO₂ + 6H₂O --> C₆H₁₂O₆ + 6O₂

radicalen

Ondanks dat zowel het koraal als de algen zelf dankbaar gebruik maken van de geproduceerde koolhydraten en zuurstof, heeft dit laatste stofje een groot nadeel. Het is namelijk behoorlijk giftig. Dit komt omdat zuurstof graag reageert met talloze organische moleculen, die de bouwstenen van de cel vormen.  In alle levende cellen richt zuurstof schade aan, met name aan het DNA, de celorganellen (kleine “orgaantjes” binnen de cel met specifieke functies) en de membranen. Naast het feit dat deze zogenaamde zuurstof-radicalen de basis vormen voor veroudering van organismen, zorgen zij uiteindelijk ook voor koraalbleking.

Bij het ontstaan van de koraal-alg symbiose heeft zich een aantal beschermingsmechanismen ontwikkeld, om te voorkomen dat deze radicalen grote schade aanrichten. Een verhoogd aantal radicalen in het koraalweefsel kan ontstaan door verschillende redenen. De belangrijkste zijn overbelichting en een verhoogde temperatuur. Veel hobbyisten zijn inmiddels wel bekend met deze fenomenen. De overgang van TL-buizen naar HQI pitten heeft menig koraal doen bleken. Verder nemen veel mensen in de zomer maatregelen om te voorkomen dat hun koralen sneuvelen tijdens aanhoudende hoge temperaturen.

De reden waarom radicalen tijdens overbelichting schade veroorzaken zal voor een aantal mensen inmiddels duidelijk zijn. Bij een geleidelijke overgang naar een hogere lichtsterkte maakt het koraal meer pigmenten aan, om de hoeveelheid licht wat de zoöxanthellen bereikt te beperken. Verder verminderen de  algen de hoeveelheid chlorofyl a, waardoor de fotosynthese wordt gereguleerd. Wanneer de overgang te snel plaatsvindt, krijgen zowel koraal als alg geen tijd om zich aan te passen, en komen er veel zuurstofradicalen vrij. Het gastheerkoraal reageert hier vervolgens op door de zoöxanthellen uit te stoten.

Waarom een verhoogde temperatuur hetzelfde effect heeft is lastiger te verklaren. Toch is het belangrijk dit te begrijpen, omdat dit proces op dit moment wereldwijd op de riffen plaatsvindt.

Chloroplasten

Recentelijk heeft men gevonden dat de fotosynthesemachinerie verantwoordelijk is voor de bleking van rifbouwende steenkoralen bij hoge temperaturen⁵. Hoe komt dit?

De electronen die door de thylakoïdmembranen van de zoöxanthellen stromen zorgen normaal voor ATP-productie, waarbij NADP de uiteindelijke electronacceptor is. Deze “stroomkring” is als het ware gesloten. Wanneer beschadigingen in de membranen ontstaan, raakt dit proces verstoord. Electronen die normaal worden opgenomen door NADP, worden nu door zuurstof opgenomen. Dit leidt tot een hoge concentratie zuurstof-radicalen in de chloroplasten. Deze radicalen vinden waarschijnlijk hun weg naar het weefsel van het koraal, waarna een expulsie (uitstoot) van de zoöxanthellen wordt geactiveerd. Deze schade aan de thylakoïdmembranen kan worden veroorzaakt door temperaturen boven de 30°C, en is goed zichtbaar op microscopische foto’s (fig. 2).

Figuur 2, boven: Electronenmicroscopische foto’s van de chloroplasten van A: Tridacna sp., B: Aiptasia sp. (glasanemoon), C: Montipora samarensis en D: Stylophora pistillata. Duidelijk is te zien dat de thylakoïdmembranen van Tridacna en M. Samarensis niet uiteenvallen bij hogere temperatuur (gemodificeerd uit Tchernov et al., 2004, Copyright 2004, National Academy of Sciences, U.S.A.),

Hoe kan het dat er duidelijke verschillen bestaan tussen de gevoeligheid van diverse soorten koralen voor temperatuurgeïnduceerde bleking? Dit verschijnsel zien we namelijk niet alleen in onze aquaria, maar ook op het rif. Het feit dat een aantal koraalgenera redelijk ongevoelig is, heeft te maken met het type zoöxanthellum. Recent is ontdekt dat de lipiden (vetten) die zich in de thylakoïdmembranen bevinden bepalen hoe temperatuur-tolerant de zoöxanthellen zijn (fig.3). Lipiden zijn een belangrijk onderdeel van de samenstelling van celmembranen. Belangrijk hierbij is de ratio tussen twee typen lipiden; 9-cis-octadecatetranoaat (18:1) en 6,9,12,15-cis-octadecatetranoaat (18:4). Hoe meer 18-1 lipiden zich bevinden in de thylakoïdmembranen, hoe stabieler deze zijn bij temperaturen boven de 30°C (fig.3).

Het is bekend dat er verschillende groepen, of ‘claden’, van zoöxanthellen bestaan. Men noemt deze claden A t/m H. Een aantal van deze claden bevat zoöxanthellen met temperatuurbestendige (tot 32-33°C) thylakoïdmembranen. Het type zoöxanthellum wat gehuisvest wordt door een bepaald soort koraal bepaalt dus direct hoe bestand deze is tegen hogere temperaturen. Deze inzichten verduidelijken het proces van de bleking van de riffen wereldwijd.

Figuur 3, links: Relatie tussen de 18-1/18-4 lipidratio en de tolerantie voor temperaturen boven 30°C. Duidelijk te zien zijn de hoge ratio’s bij de temperatuur-tolerante typen zoöxanthellen (rode balken) (gemodificeerd uit Tchernov et al, 2004, Copyright 2004, National Academy of Sciences, U.S.A.)

De plasticiteit van symbiose

Vrij recent zijn experimenten uitgevoerd waarbij is ontdekt dat koralen tijdens bleking en herstel een nieuw type symbiont kunnen opnemen^6,7,8,9 (fig.4).

Acropora millepora kolonies werden getransplanteerd van het relatief koele North Keppel Island naar het warmere Magnetic Island op het Great Barrier reef. De kolonies werden een jaar gevolgd en hun conditie regelmatig gescoord. Verder werden kleine fragmenten van de kolonies afgeknipt om te bepalen welke endosymbiont(en) de kolonies huisvestten. Met behulp van DNA analyse kon relatief eenvoudig worden bepaald welke clade door elke kolonie werd gehuisvest. De resultaten waren zeer verrassend. Ondanks het feit dat veel kolonies de temperatuurschok niet goed verdroegen, herstelde ongeveer 40% van de plotselinge overgang. Duidelijk werd dat nog geen jaar na deze transplantatie alle nog levende Acropora millepora kolonies symbiodinium algen uit clade D huisvestten. Clade D staat erom bekend tolerant te zijn voor temperaturen tot 32-33°C.       Het moet wel gezegd worden dat het op dit moment nog niet duidelijk is of dat er daadwerkelijk sprake is van de opname van een nieuw type symbiont, of dat deze aanvankelijk aanwezig was. Als het laatste waar is, dan was de ‘nieuwe symbiont’ reeds in het koraalweefsel aanwezig, hetzij in kleine aantallen.

Figuur 4: Condities van Acropora millepora kolonies (n=22) en hun symbionten, getransplanteerd van North Keppel Island naar Magnetic Island, Great Barrier Reef. Hoewel de kolonies behoorlijk achteruit gingen, herstelde ongeveer 40%. Na analyse bleek dat deze kolonies waren overgegaan van clade C2 naar de temperatuur-tolerante clade D (gemodificeerd uit Berkelmans & van Oppen, 2006).

Bijzonder is dat Acropora millepora bekend staat als gevoelig en toch een behoorlijk eplasticiteit vertoont. Waarschijnlijk is de overgang naar verschillende claden symbionten een wijdverbreid verschijnsel op de riffen, wat ertoe heeft bijgedragen dat grote stukken ongeschonden zijn.

Tot slot

Bewijzen voor hoe plastisch de natuur is zijn er genoeg, en bovenstaande onderzoeken tonen aan dat dit ook geldt voor de rifbouwende steenkoralen. Klimaatverandering is tegenwoordig aan de orde van de dag; vrijwel dagelijks komt dit onderwerp aan bod op het nieuws of in de politiek. Wat de precieze bijdrage van de mens hieraan is is niet geheel duidelijk, maar deze lijkt de opwarming van de aarde te versnellen.

Talloze organismen zullen zich de komende jaren moeten kunnen aanpassen, willen zij blijven voortbestaan. Er wordt al jaren gevreesd voor de ondergang van de koraalriffen, en er wordt tenminste verwacht dat de soortdiversiteit sterk zal afnemen. Tijdens de evolutie van de aarde zijn dramatische klimaatveranderingen zoals ijstijden regelmatig voorgekomen, en men weet men dat dit gepaard ging met de extinctie van veel (ongewervelde) dieren. In de loop van de miljoenen jaren zijn vele soorten uitgestorven, afgaande op de fossiele data.

Fig.5: Het type symbiont maakt het verschil; links is een compleet gebleekte Acropora millepora kolonie te zien welke Symbiodinium clade C2 huisvest. Rechts zijn ongeschonden Acropora kolonies te zien die clade D huisvesten. (Miall Island, Great Barrier Reef, gemodificeerd uit Berkelmans & van Oppen, 2008).

De komende eeuw zal mogelijk weer een ommezwaai markeren voor de aarde en de riffen in de zee. De mate waarin de diversiteit aan koralen zal afnemen, zal voornamelijk afhangen van hun vermogen om nieuwe endosymbionten op te nemen. Alhoewel bovenstaande resultaten hoopgevend zijn, bieden zij geen garantie. Gezien het feit dat de riffen erg gevoelig zijn voor een stijging in temperatuur, is het belangrijk dat het bewustzijn ten aanzien van klimaatverandering onder de wereldbevolking stijgt. De tropische riffen behoren tot de meest soortenrijke biotopen op aarde, en de hoop is dan ook dat dit de komende millennia zo zal blijven.

Referenties:

Access Economics Pty limited report, Measuring the economic and financial value of the Great Barrier Reef Marine Park, Great Barrier Reef Marine Park Authority, Canberra, 2005

Falkowski, PG, Dubinsky, Z, Muscatine, L, Porter, JW, Light and bioenergetics of a symbiotic coral. Bioscience, 1984, pp 705–709(34)

Muscatine, L. Porter, JW, Reef corals: mutualistic symbioses adapted to nutrient-poor environments. Bioscience, 1977, pp 454– 460(27)

Edmunds, PJ, Davies, SP, An energy budget for Porites porites (Scleractinia). Mar. Biol, 1986, pp 339– 347(92)

Tchernov D, Gorbunov MY, de Vargas C, Yadav SN, Milligan AJ, Häggblom M and Falkowski PG, Membrane lipids of symbiotic algae are diagnostic of sensitivity to thermal bleaching in corals, Prod. Natl. Acad. Scienc. USA, 2004, pp 13531-13535(101)

Rowan R, Thermal adaptation in reef coral symbionts, Nature,  2004, pp 742(430)

Baker AC et al., Coral’s adaptive response to climate change, shifting to new algal symbionts may safeguard devastated reefs from extinction, Nature, 2004, pp 741(430)

Berkelmans R, van Oppen MJH, The role of zoöxanthellae in the thermal tolerance of corals: a ‘nugget of hope’ for coral reefs in an era of climate change, Proceedings of the Royal Society of London, 2006, pp 2305-2312(273)

Jones AM, Berkelmans R, van Oppen MJH, Mieog JC, Sinclair W, A community change in the algal endosymbionts of a scleractinian coral following a natural bleaching event: field evidence of acclimatization, Proc. R. Soc. B, 2008, pp 1-8